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Henri Marrou a toujours aimé enseigner. Il laissé à de nombreux étudiants un souvenir exceptionnel : « À son école, écrit l’un d’eux, savoir et l’intelligence nous rendaient heureux, le travail historique dans toute son exigence devenait source de bonheur ».  Beaucoup de  vocations d’historiens  eurent ses cours pour origine. Il était connu notamment pour  pratiquer largement des digressions  et pour les passerelles qu’il  jetait entre  le sujet qu’il enseignait  et d’autres sujets, chronologiquement  ou géographiquement  éloignés, notamment l’époque contemporaine. Malgré une voix  peu sonore et une respiration haletante, il était écouté avec une attention soutenue

Carrière d’enseignant universitaire:

Après cinq années  où il fut détaché à l’Institut Français de Naples, toute la carrière d’Henri Marrou se déroula dans l’enseignement supérieur.

De  1937 à 1945 il  fut professeur d’Histoire ancienne ( grecque et latine) successivement au Caire, à Nancy, à Montpellier et à Lyon. Même plus tard, à la Sorbonne,  il enseigna l’histoire romaine dans ses cours de licence jusqu’en 1964.

Son Histoire de l’éducation dans l’antiquité (1948), d’Homère aux débuts des écoles médiévales , émane des nombreux cours qu’il  a donnés  sur cette large période.

En 1945 et jusqu’à la fin de sa carrière il fut professeur d’Histoire ancienne du christianisme à la Sorbonne, sur une chaire restée vacante depuis 1938. Ses cours portèrent dès lors sur l'antiquité tardive, sur le christianisme et  sur l’histoire de l’Eglise  au sein de la « nouvelle religiosité » qui caractérise cette période ; avec une grande part faite  aux  personnalités et aux œuvres des pères de l’Eglise, au surgissement  et à l’extension des hérésies et des schismes( arianisme, manichéisme, donatisme, gnosticisme etc.) et  aux  combats  menés contre eux.

Exemple des cours de licence d'histoire donnés en 1957-1958 sur le sujet " Le monde romain de 250 à 337":                Introduction générale. Plan de travail. La crise du III° siècle. La tétrarchie.  Leçon I: L'art du Bas-empire et le problème de la décadence.  Leçon II: La nouvelle religiosité. Leçon III: L'exemple sassanide. Leçon IV: La persécution de Dèce et ses séquelles. La personnalité de St Cyprien.  Leçon V: La politique religieuse des empereurs Valérien et Gratien. Leçon VI: Evolution religieuse du néo-platonisme.  Leçon VII: L'évêque d'Antioche Paul de Samosate.  Leçon VIII: Aurélien et sa religion solaire.  Leçon IX: Les sciences occultes. Leçon X: Le Judaïsme du IIIème au IVème siècle. Leçon XI: Les premières années du règne de Dioclétien.  Leçon XII: Le rescrit de Dioclétien contre les Manichéens. Le manichéisme. Leçon XIII: La persécution de Dioclétien.   Leçon XIV: La conversion de Constantin.  Leçon XV: Les empereurs et le christianisme ( 311 -324). Leçon XVI: Les schismes issus de la persécution de Dioclétien. Le schisme donatiste. Leçon XVII: Les origines de l'arianisme. Leçon XVIII: Le Concile de Nicée, mai-juillet 325.  Leçon XIX: La réaction eusébienne.  Leçon XX: Saint Athanase et le développement de la crise arienne. Leçon XXI: Les origines et le développement du monachisme.Leçon XXII: La politique religieuse de Constantin de 324 à 357. Leçon XXIII: Les monuments de la tétrarhie et de Constantin.

Enseignement au Canada

Henri  Irénée Marrou  est invité à assurer de 1948 à 1968  un enseignement régulier à l’Institut d’Études médiévales de l’Université de Montréal, issu d’une fondation des Dominicains de langue française d’Ottawa suscitée par le père M.D. Chenu. Il  s’y rend tous les deux ans pour  des sessions de cours de six semaines. Il  y  présente un « digest » de ses enseignements en Sorbonne et de ses recherches : les grands traités de Saint Augustin, les Confessions, La Cité de Dieu ;  Patristique et Moyen âge ; Histoire de la culture au Moyen âge ; Introduction aux Pères de l’Église ; Origine et développement de l’encyclopédisme médiéval ; Histoire de l’amour au Moyen âge, Les Pères de l’Eglise et la théologie de l’histoire ; les racines médiévales de la culture contemporaine.

Il  donne aussi des conférences   au Centre  Catholique des Intellectuels Canadiens  (sur la situation en France : guerre d’Indochine,  guerre d’Algérie, problèmes de l’enseignement libre  et de l’école laïque, sur le syndicalisme, sur l’éducation etc. ), à l’Institut canadien des affaires publiques ( « Le dilemme de l’éducation contemporaine »).  Il lui arrive même  d’intervenir dans des « collèges classiques » ( lycées)  éloignés des grandes  villes. À l’Université Laval  de Québec,  Il  donne  trois conférences : sur « Les humanités et la réforme de l’enseignement » ( 1958), sur «  Les Pères de l’Eglise et la musique » ( 1964), sur «  Le bilan des fouilles de Saint- Pierre » ( 1967). Il accompagne plusieurs  enquêtes du grand folkloriste canadien Luc Lacourcière  avec  qui il entretiendra une correspondance ( dont l’édition est en préparation à Montréal).

En 1950 il succède à Etienne Gilson comme président de l’Institut franco-canadien. En 1952 il est nommé Docteur honoris causa de l’Université Laval.

Dans un Québec encore profondément marqué par la vieille droite française au double point de vue  politique et religieux, une jeune élite intellectuelle se rassemble autour de lui, l’écoute parler du catholicisme en France  et s’ouvre à une vision nouvelle de l’Église et au renouveau qui en découle pour  la  politique du Québec. Plusieurs viennent le visiter en France. Tous les membres de ce groupe ont eu des carrières remarquables : d’universitaires, de savants,  de psychanalystes, de hauts fonctionnaires - tels le premier ministre  Pierre Trudeau,  l’ambassadeur du Canada en France Charles Lussier.

Henri Irénée  Marrou obtient que  le numéro d’Esprit 193-194  (août-septembre 1952) soit consacré au Canada français. Il en rédige la « Préface française »  mais tous les articles en sont rédigés par des Canadiens.